暗月世家举办祖宗大会，意图借机处置青羽世家。众附属家族起义，脱离暗月世家自立门户。梁项怒下杀手，所幸安雪云、徐副院长相继赶到，逼迫梁项退让，叶星河才得以全身而退。但安雪云却因此被软禁，不久后便要履行婚约嫁往京都。胞妹雪嫣前来求助，叶星河潜入天恒世家府邸，与雪云约定在前往京都途中劫车私奔。梁项秋后算账，将当日起义的附属世家一一灭族。叶星河与梁玉里应外合，将梁项等人诱入北冥山埋伏中，最终梁玉取代梁项成为家主。叶星河与夏雨凝为寻天龙宝藏，深入天翎神宫一探究竟。
少年秦烈为守护唐思琪，不顾境界相差悬殊和梁少扬对战，同时他体内沉睡的力量开始慢慢觉醒。器具宗在玄天盟派八大门派围攻下，遭遇到宗门存亡危机！秦烈答应器具宗宗主誓死守护器具宗，与此同时，七煞谷谷主鸠琉瑜却带着最强大的秘密武器偷偷潜入灵坛，打算夺取秦烈的性命……
拳击手x吸血鬼的爱情故事，爱是超越生命的勇气。
故事发生在一个存在着魔力的世界之中，在这里，魔力只出现在年幼的少女们身上，随着年岁渐长，这种魔力会慢慢减弱直至消失不见。随着时代的发展和科技的进步，少女们身上这种神秘的力量获得了越来越多的重视和使用，而这些天真而又单纯的少女们，开始活跃在各行各业的前沿位置。某日，一种充满了攻击性的异形生物忽然出现，人们称之为“内伍罗伊”，当内伍罗伊的侵略有着越来越强劲之势头时，魔女们挺身而出。 开朗乐观的宫藤芳佳（福圆美里 配音）、实力强大雷厉风行的坂本美绪（千叶纱子 配音）、大大咧咧丢三落四的莉涅特（名冢佳织 配音）、自信满满高傲可爱的佩瑞妮（泽城美雪 配音），为了保护赖以生存的家园，她们随时做好了付出生命的准备。
怪異の専門家・忍野メメの助力も得て、3人の強敵との戦いに勝ち抜いた阿良々木暦。吸血鬼キスショットの四肢を奪い返すことに成功し、再びキスショットの元を訪れるが、そこで暦は吸血鬼の恐るべき本質を知る。暦は取り返しのつかない自分の行為を悔やみ……『魔法少女まどか☆マギカ』の新房昭之総監督と、アニメーション制作会社・シャフトのタッグで、西尾維新の原作小説をアニメ映画化。『I鉄血篇』『II熱血篇』に続き、第3弾となる本作でついに物語は完結する。人間の体に戻るため3人の強敵と戦ってきた主人公・阿良々木暦に待ち受ける残酷な運命とは？ 声の出演は神谷浩史、坂本真綾ら。
