牧尘，北灵境中史无前例取得“灵路”资格的少年。本应顺利通过“灵路”的试验后进入五大院学习，却史无前例地在灵路试炼中半途被踢了出来，没有人知道原因为何，许多人因此认为他不过是侥幸得到资格。然而牧尘将用实力证明，就算没能在“灵路”中走到最后，他也能夺取五大院的入门资格。
警方為應付未確認生命體而開發了G3系統，這套G3系統是根據未確認生命體4號即幪面超人古迦的力量而設計出來，裝著員是一位叫冰川誠的警員，為人真誠但略為粗獷。警方另一部門在荒島上發現了古代文明，並進行解碼。當未確認生命體再次出現，連G3也不是其對手時，神秘的金色幪面超人亞極陀登場，這個幪面超人是一位失憶的青年津上翔一變身，起初因未能控制而襲擊G3。 翔一暫住在美杉義彥的家，認識了擁有超能力的風谷真魚，真魚更幫助翔一四出尋找他失去的記憶，並遇上葦原涼。涼在父親的遺物中，發現一本記事薄，當中提及之姓名卻無人知曉，查探父親死因後，竟發現自己是另一個幪面超人－磯烙使。磯烙使是不完整的亞極陀，所以當涼變身磯烙使後會出現後遺証。有次他相當危險，幸得因超古代文明遺傳因子而誕生的青年所救。之後出現的未確認生命體也相繼被翔一，涼以及誠所打敗。 後來，涼誤會女朋友是被亞極陀所殺，造成磯烙使與亞極陀對峙的局面。又因亞極陀多次拯救G3，G3加入戰團對付磯烙使。可惜G3聯手亞極陀未敵磯烙使，警方有見及此更厲害的武器－G3-X。在G3-X和亞極陀合作下，未確認生命體雖然愈來愈厲害，但也被擊倒。 第三個幪面超人是由木野薰變身，他雖然會優先對付未確認生命體，但亦會對付磯烙使和亞極陀，因他認為世上有他就夠了。後來他被強化了的磯烙使所敗，又被涼所救而作出改變。 原來謎的青年是遠古使用闇力量的創造主，他今次派出水的精靈對付三個幪面超人及G3，起初四人不敵，但翔一打破恐懼，令亞極陀的力量再上一層，再合四人之力，將他打敗。 在警方和真魚的調查下發現翔一的姐姐木雪菜也曾經變成亞極陀，而其他擁有超能力的人最終也會變成亞極陀，真魚更發現她的父親的死和亞極陀有關而疏離翔一。這時闇的創造主親自出擊，要收回翔一等的力量。更決定殺盡所有人類，以免有更多的亞極陀誕生。他派出風、地、水三精靈，翔一、涼和誠的最後一戰在此展開。
宇宙浩瀚，产生无数的类型的生命体，这些生命体，形成万族万灵。万族万灵尽管种族不同，信仰不同，但一样的就是奢望得道。 任何一个生灵都是道心蒙尘，他们不甘如此，以修行来悟道而变得强大，甚至永生。天地大道如同气运，有能者居之。大道之路，就是争道之路，这就造成了万族万灵的相争。 一个时代，只能支撑少数一些人得道。得道者，以为站在了世间之巅，以后可以恣意逍遥。但却发现，即使得道。同样难逃厄运，在他们之上有着主宰，收割着一个又一个的时代，收割者天下修行者为了维持他们野心。万族万灵，不过是被这些主宰豢养而已。 这些主宰，收割着得道者，收割着每个世界的灵华，摧毁一个个世界。 历代得道者，都不甘被收割，不断的反抗，可是每一次都失败。 直到……主角叶宇出现，他剥开了一个个时代，剥开了一个个秘密。随着他展开了史诗级的画卷，在这壮阔的世界中，不断的成长，经历爱情和友情，洗净蒙尘的道心，最后和收割万族万灵的主宰对决。
拥有大量资产的神户家少爷大助前往赴任之处， 是仅会接收在警视厅引发问题之人的 「现代犯罪对策本部准备室」，通称「现对本部」。 大助在那里与重视人情的男人·加藤春组成了搭档。 面对连人命都以价钱衡量的大助，加藤以「世上并非只有金钱」加以反驳。 而各种各样的事件和谜团，阻挡在这对立的2人面前。 超越常识的搜查现在开始——！
怪異の専門家・忍野メメの助力も得て、3人の強敵との戦いに勝ち抜いた阿良々木暦。吸血鬼キスショットの四肢を奪い返すことに成功し、再びキスショットの元を訪れるが、そこで暦は吸血鬼の恐るべき本質を知る。暦は取り返しのつかない自分の行為を悔やみ……『魔法少女まどか☆マギカ』の新房昭之総監督と、アニメーション制作会社・シャフトのタッグで、西尾維新の原作小説をアニメ映画化。『I鉄血篇』『II熱血篇』に続き、第3弾となる本作でついに物語は完結する。人間の体に戻るため3人の強敵と戦ってきた主人公・阿良々木暦に待ち受ける残酷な運命とは？ 声の出演は神谷浩史、坂本真綾ら。
