外表纯良的少年美里优（泷本富美子 配音）自幼便失去了双亲，这么多年来，坚强的优一直都乐观的独自生活着。在一次公车劫匪事件中，优与名叫安藤麻幌（川澄绫子 配音）的少女相遇了，而巧合的是，后者正是准备到优家里应聘的女佣。于是，优和麻幌的同居生活就这样快乐的开始了。 有了麻幌的陪伴，优不再感到寂寞，而两人之间，渐渐的萌生出了超越主仆的感情。虽然身为老师的式条（高田由美 配音）和流河涛（子安武人 配音）经常给优制造着各种各样的麻烦，但打打闹闹的日子依然充满了欢笑。而就在这样的欢乐时刻，优才知道，麻幌曾是作为战士而被制造出来的机器人，而大限将至的她似乎和父母的死亡有着某些关联。
时间是2045年，故事的舞台是日本制造的太空站“安心”，在月球出生的少年“登矢”和儿时玩伴“心叶”为了移居地球而在太空站进行复健，但他们却和首次到宇宙旅行的地球孩子“大洋”、“美衣奈”、“博士”一同被卷入了太空站与彗星的冲撞事故。在与大人们隔绝，网络也被切断的封闭空间中，时而冲突、时而互助的孩子们，必须共同面对减压、EVA（宇宙游泳）、微型机械失控等种种困难。
成为女王的梦想、将来的梦想，都不想放弃！将一生赌在这一瞬间上—— 高中2年级的夏天，千早所在的歌留多部与新入部员一同在全国大赛中出场。在团体战中击败了常胜校·富士崎高中，瑞泽高中获得期待已久的初次优胜，而个人战中太一和新也获得了B级和A级的优胜。千早在团体战中受伤的右指的手术也顺利结束，和太一一起参加了富士崎高中的夏季合宿。对顾问樱泽老师的斯巴达指导毫不在意，以名人·女王战为目标努力练习，但就在此时，他们得知了让出场变得危险的某个事实……另一方面，新了解到拥有团队可以扩展歌留多的可能性，于是他开始准备创立歌留多部.新的对手登场，今后的出路，成为女王的梦想……纯正的高中生一心一意的心念和热情满溢而出的第3期开幕！
警方為應付未確認生命體而開發了G3系統，這套G3系統是根據未確認生命體4號即幪面超人古迦的力量而設計出來，裝著員是一位叫冰川誠的警員，為人真誠但略為粗獷。警方另一部門在荒島上發現了古代文明，並進行解碼。當未確認生命體再次出現，連G3也不是其對手時，神秘的金色幪面超人亞極陀登場，這個幪面超人是一位失憶的青年津上翔一變身，起初因未能控制而襲擊G3。 翔一暫住在美杉義彥的家，認識了擁有超能力的風谷真魚，真魚更幫助翔一四出尋找他失去的記憶，並遇上葦原涼。涼在父親的遺物中，發現一本記事薄，當中提及之姓名卻無人知曉，查探父親死因後，竟發現自己是另一個幪面超人－磯烙使。磯烙使是不完整的亞極陀，所以當涼變身磯烙使後會出現後遺証。有次他相當危險，幸得因超古代文明遺傳因子而誕生的青年所救。之後出現的未確認生命體也相繼被翔一，涼以及誠所打敗。 後來，涼誤會女朋友是被亞極陀所殺，造成磯烙使與亞極陀對峙的局面。又因亞極陀多次拯救G3，G3加入戰團對付磯烙使。可惜G3聯手亞極陀未敵磯烙使，警方有見及此更厲害的武器－G3-X。在G3-X和亞極陀合作下，未確認生命體雖然愈來愈厲害，但也被擊倒。 第三個幪面超人是由木野薰變身，他雖然會優先對付未確認生命體，但亦會對付磯烙使和亞極陀，因他認為世上有他就夠了。後來他被強化了的磯烙使所敗，又被涼所救而作出改變。 原來謎的青年是遠古使用闇力量的創造主，他今次派出水的精靈對付三個幪面超人及G3，起初四人不敵，但翔一打破恐懼，令亞極陀的力量再上一層，再合四人之力，將他打敗。 在警方和真魚的調查下發現翔一的姐姐木雪菜也曾經變成亞極陀，而其他擁有超能力的人最終也會變成亞極陀，真魚更發現她的父親的死和亞極陀有關而疏離翔一。這時闇的創造主親自出擊，要收回翔一等的力量。更決定殺盡所有人類，以免有更多的亞極陀誕生。他派出風、地、水三精靈，翔一、涼和誠的最後一戰在此展開。
